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  世界林业研究  2010, Vol. 23 Issue (6): 29-34  
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引用本文  

许建伟, 沈海龙. 动物取食和扩散森林植物种实研究进展[J]. 世界林业研究, 2010, 23(6): 29-34.
Xu Jianwei, Shen Hailong. Research Advance in Animal Predation and Dispersal of Fruits and Seeds[J]. World Forestry Research, 2010, 23(6): 29-34.

基金项目

国家"十一五"林业科技支撑项目(2006BAD03A04)

通信作者

沈海龙, E-mail:shenhl-cf@enfu.edu.cn

作者简介

许建伟(1982-), 男, 硕士研究生, 主要从事森林植物种子生态过程的研究, E-mail:dahai77211@126.com

文章历史

收稿日期:2010-07-10
动物取食和扩散森林植物种实研究进展
许建伟1,2 , 沈海龙1     
1. 东北林业大学林学院, 哈尔滨 150040;
2. 福建省三明市国有林场管理局, 福建三明 365000
摘要:动物取食扩散森林植物种实作为森林生态系统中植物和动物联系的-个重要方面, 不仅是联系母株与其子代幼苗的重要桥梁, 也是植物生活史中的-个重要阶段。文中综述了近年来关于动物取食森林植物种实及其与这些植物种子散布、萌发、幼苗生长和种群扩展等方面关系的研究成果。动物在取食和破坏森林植物种实的同时也将这些植物的种子扩散到-个新的生境斑块, 其消化道机械的或化学的作用提高了这些森林植物的种子萌发率和萌发进程, 促进了其早期定居和种群扩大。动物对森林植物的这种作用具有长期性, 形成特定动植物间或多物种间的协同进化。近年来, 森林生态系统受到了严重的干扰和破坏, 可能会因为干扰了森林植物种实的动物散布者而影响森林植物种群的扩展。
关键词食果动物    种子散布    种子萌发    幼苗建成    森林植物    
Research Advance in Animal Predation and Dispersal of Fruits and Seeds
Xu Jianwei1,2, Shen Hailong1     
1. School of Forestry, Northeast Forestry University, Harbin 150040, China;
2. Administration Bureau of National-run Forest Farm of Sanming City, Sanming 365000, Fujian, China
Abstract: The dispersal of fruits and seeds of forest plants through animal predation is an important aspect of plant-animal relationship, for it is not only the important interlink between stock trees and their progeny seedlings, but an important stage in plant life history.Therefore, it is necessary to probe the process of animal predation and dispersal of fruits and seeds of forest plants for understanding the population dynamics and development of fructiferous plant species.This review discussed in detail the recent research achievements in frugivory predation of fruits and seeds of forest plants and its relationship with seed dispersal, seed germination, seedling growth and plant population colonization.At the same time that animals predate and destroy fruits and seeds of forest plants, they take the seeds to new habitat patches, and the mechanical/ chemical treatment of the animal's digestive tract is contributive to seed germination and seedling establishment, and accordingly, benefits the colonization and extension of plant populations.As a result of this long-term interaction, coevolution between animals and plants is formed.Recent forest fragmentation caused after severe disturbance and destroyment may affect plant population extension by influencing the behavior of animal seed-dispersers.
Key words: frugivores    seed dispersal    seed germination    seedling establishment    forest plant    

动物取食和扩散森林植物种实对产果植物种群株与其子代幼苗的重要桥梁, 也是其生活史中的一个动态与扩展具有重要意义, 它不仅是联系这些植物母重要阶段。以往关于植物群落的研究主要集中在植物如何适应其生境, 或植物建成和生长中植物与植物间的直接竞争, 而忽视了生物间的间接作用, 如植物一传粉者和植物一动物之间的作用[1]。研究发现, 动物在破坏和取食森林植物种实的同时也传播了种子, 促进了其自然更新[2-3]。然而, 一些研究只侧重于单一方面或过程, 如Motta[4]只分析了野生蹄类动物对森林更新的破坏, 而忽视了这一过程对种群平衡的意义及动植物间协同进化带来的影响, 这样得出的结论可能并不能真实反映生态系统内的群落动态。在森林生态系统中, 植物种群的扩展不仅是适应其生境内气候、土壤、水分和养分的过程, 也是群落内资源(包括非生物和生物资源)进行竞争并随之进化的过程。所以, Sargent等[1]认为, 从生物种间相互作用研究群落动态可能是未来充满潜力的研究方向。

动物取食和扩散森林植物种实作为森林生态系统中动物和植物联系的一个重要方面, 近些年受到许多研究者的关注。因为这种取食过程不仅是扩散种子的过程, 而且被扩散种子的空间格局将决定植物的种群分布, 甚至将影响种子捕食、萌发竞争以及幼苗和幼树所处环境等一系列问题。因此, 在这一过程对植物种群扩展的利弊上存在着不同的观点[5-7]。本文将全面综述近年来有关动物取食和扩散森林植物种实与其种子散布、萌发、幼苗生长和定居等方面的国内外报道, 以期为国内正在或即将开展的这方面研究提供参考。

1 动物取食森林植物种实与种子散布

植物种子长距离散布是其居群动态和种群迁移中的一个重要过程[8]。不同植物种子扩散适应各有不同的进化起源[9], 吸引动物扩散的种子往往是由于其肉质的营养物质、鲜艳的种皮或其散发的化学物质的特性。动物对种子的扩散非常复杂, 并不都是一次完成[10]。对许多包含在果肉内的种子而言, 鸟类等通过初级扩散将种子带入新的定居地点, 从而使种子避免在母树下遭受种子捕食者的强烈捕食以及与母株或其他种子的竞争[11], 并且使种子脱离果肉、随排泄物直接埋于土壤或凋落物中。但是, 因排泄物常常暴露于易受种子捕食者和病原菌侵害的区域或不利的环境中(如干旱的土壤、多变的温度、较强的紫外光等)而不适宜萌发, 且排泄物内含有的大量种子也足以造成萌发时的强烈竞争[12]。然而, 幸运的是动物分布空间的异质性使这些种子能够发生次级扩散。Andresen[12]研究表明, 猿类取食种子后的排泄物可被27种粪甲虫拜访, 其中41%的种子被粪甲虫埋藏; 对于8种植物来说, 没有埋藏的种子在30 d内被啮齿动物移走的概率为63%~97%。Katrin等[13]和Passos等[14]认为, 蚁类是一个重要的次级扩散者, 它能将种子带入更适宜萌发的微环境中。食果动物的扩散作用及其后的次级扩散作用在森林植物种子散布中共同发挥着重要作用[12, 15], 并为植物种群扩展过程中的幼苗定居奠定了基础。此外, 鼠类除了取食和大量贮藏种子外, 同样也具有扩散作用[16]。鼠类的扩散作用明显不同于鸟类[17], 它主要进行短距离扩散, 保持当地树种种群的适合度, 并使其种群向林缘或林窗等开阔地移居。

李宏俊等[9]认为, 动物扩散的种子质量多较重, 如果缺少鸟兽协助扩散, 种群可能没有发展的余地。Yagihashi等[3]认为, 由于朝鲜花楸(Sorbus commixta)种子受活力的限制, 如果不经过鸟类取食散布, 自然散布的种子几乎不能萌发。

虽然种子经动物取食后进行了扩散, 且散布后的环境更有利于幼苗的生长和种群的发展, 但是种子为这一生态过程付出的代价却是沉重的, 因为动物在取食和贮藏过程中吃掉或破坏了大量种子。许建伟等[18]在花楸树果实命运观测试验中发现, 摆放在林内的花楸树果实在摆放后的第6天几乎完全被食果动物取食; 同样, 果实完全散布后, 在其母树下也不能找到对应的果实。Herrera[l9]研究发现, 各种脊椎动物几乎吃掉了放在树下或100 m以外的全部栎树(Quercus suber L.)种子, 加上食植动物对幼苗的取食, 散布后第2年没有幼苗能幸存下来。因此, Brucel等[20]认为, 在植物生活史中, 从成熟果实内的种子转化到完全独立的幼苗是最关键和最具有危险性的阶段。当然并不是所有植物的种子都会遭到如此严重的损失。Radivanyi[21]调查发现, 散布落地后的白云杉(Picea alba)种子, 4个月内消失率为46%。Herrera等报道, 宽叶菲列木(Phillyrea latifolia)种子被鸟类散布后的次级扩散率为39%和54%(扩散1年后的2块样地的数据)。不同植物种子的散布效率和损失率的差异如此之大, 可能是因为不同植物维持自身种群年龄结构适合度的策略不同, 或是因为大多动物更偏好取食某些少数植物的果实或种子[23-24]

2 动物取食森林植物种实与种子萌发和幼苗生长

动物散布种子的生态学意义不仅在于将种子带到适宜萌发的微环境, 减少种子萌发时植物种间的竞争和被捕食者捕食的危险[12], 更重要的是在动物取食扩散中, 由于种子通过动物的消化道而改变了其萌发特性和幼苗的建成能力。

2.1 动物取食种实与种子萌发

种子散布时通过动物消化道的重要性已被广泛认可。Samuels等[25]认为, 种子经脊椎动物取食后萌发百分比(率)的改变可能由于2个过程:1)当种子通过脊椎动物的肠道时, 消化道内物理和/或化学活动可能使其种皮或内果皮发生变化, 进而影响萌发的可能性; 2)种子和果肉在通过肠道时发生分离, 萌发方式可能发生改变。Paulsen等[7]认为, 消化作用促进种子的萌发, 可能是由于机械的或化学的摩擦使种皮变薄, 也可能是由于化学作用使种皮上某一区域内开裂的张力发生改变, 这将减少种子的萌发时间和萌发的能量消耗。例如, Traveset等[6]在研究鸟类消化道作用对沙针(Osyris)、茜草(Rubia)和非丽(Phillyrea)3个属植物种子的萌发影响时发现, 种子质量减轻不会导致种皮厚度发生改变, 但可能使种皮疏松和其结构发生改变。关于消化作用对种子萌发的影响在不同植物间差异较大这一问题, 认为主要与种子大小、种皮渗透性的改变程度和种子在消化道里的停留时间有关[6, 26]

关于种子大小造成消化作用对种子萌发呈现差异这一问题, 存在着不同观点。最近Verdú等[26]通过对大量植物种子进行分析表明, 鸟类消化道的影响对小种子的萌发是不利的, 但随着种子大小的增加, 这种影响将转变成有利的方面; 相反, 不能飞行的哺乳动物的消化道对小种子的萌发是有利的, 对大种子的影响很少。关于种皮渗透性方面, Traveset等[27]认为, 悬钩子(Rubus)种子通过食果动物肠道后的出苗率高于越桔(Vaccinium)是因为悬钩子通过肠道后种皮渗透性更强, 更利于水分的吸收。通常种子在消化道内保留时间越长, 种皮受到机械的或化学的磨损越大, 氧气和水分的渗透性也就越强, 促进萌发的可能性越大。如果种皮受到过度摩擦则可能出现负效应[26], 有研究报道, 在消化道内滞留的时间越长, 种子发芽率越低[28-29]。另外也有一些植物, 其种子的萌发率和平均萌发时间不受消化道保留时间的影响[30]。对此解释是, 种皮的磨损效应非常小或在不同植物种子间的差异较大。Razanamandranto等[31]曾对休眠类和非休眠类种子作过研究, 认为消化作用和肠道内的保留时间不能提高休眠种子的萌发能力和萌发速度, 却能显著提高非休眠种子的萌发能力和萌发速度。此外, 不同植物种子是否只对某些或特定动物的消化道产生响应[32], 也是一个值得考虑的因素。

2.2 动物取食种实与幼苗生长

关于动物经消化作用促进出土幼苗后期生长的生态现象普遍存在2种观点:第一种观点认为, 排泄物内的种子受到排泄物肥力的影响, 萌发后幼苗的生长加快, 即施肥效应[27, 33]; 第二种观点认为, 种子经过消化道时种皮受到磨损, 减少了其萌发代价, 种子内贮藏的能量能够更多地用于萌发后幼苗的生长, 即萌发代价[2]。欧洲花楸(S. aucuparia)种子经鸟类取食后, 其幼苗萌发出土的时间提前, 且幼苗在叶片数量、径的生长及最大叶片宽度和长度等方面均高于未经鸟类取食的对照。Paulsen等[2]对此解释是, 由于种皮受到磨损, 减少了种子萌发时突破种皮的时间花费, 延长了幼苗在生长季的生长时间, 结果使幼苗第1年的生物量多于未经消化作用的; 同时与没有排t物包围的种子对比, 发现这种现象与施肥效应无关。对于悬钩子和越桔植物的种子, Traveset等[27]发现排泄物处理的显著高于未经排泄物处理的。虽然施肥效应受到生态学者们的关注, 但是相关研究较少[33]

3 动物取食和扩散森林植物种实与植物种群的扩展

植物繁殖体是限制植物种群扩展的首要因素。对于种子植物, 其分布最初由散布的种子决定, 此后因生物的或非生物的因素而改变。种子散布, 特别是长距离散布是植物种群动态和扩展的一个重要过程[8], 此过程不仅借助风、水和地形等环境条件, 更重要的是通过群落内动物(或昆虫)进行散布[34]。种子通过食果动物的散布维持了产果植物的数量, 并且影响植物的空间动态和生态系统的空间格局及动植物间的协同进化[34-35]

在植物群落中, 植物依靠动物取食和散布种子来扩展种群的重要性就像动物依靠植物来维持生存一样重要[12]。种子通过食果动物的取食被带到新的生境斑块, 扩大了散布范围, 也使其萌发时的竞争和被捕食的危险减少; 同时, 某些种子经动物消化系统后萌发率及萌发能力得到提高[12, 25]。特别是在热带雨林生态系统中, 脊椎动物和鸟对产果植物种群的扩展和维持生态系统平衡非常重要。Andresen[12]研究发现, 在秘鲁热带雨林中, 蜘蛛猿(Ateles paniscus)取食散布71种植物的果实或种子, 吼猴(Alouatta seniculus)散布14种。Link等[36]报道, 在热带雨林生态系统中, 猿类的排泄物中至少能收集到133种植物的种子, 这些种子的平均散布距离为443 m, 某些种子甚至超过1 250 m。这均表明, 动物扩散种子有利于植物种群长距离的迁移和扩展。

孤岛生态系统植被的进人和群落的建成很大程度上取决于飞行的食果动物。Thornton等[5]报道了24种榕属(Ficus)植物拓展到Krakatau岛的过程, 鸟类扩散其中9种植物的种子, 蝙蝠类扩散16种植物的种子。尽管该岛内的无花果树(F. carica)还未产生种子, 但是蝙蝠在长距离飞行时将种子排泄到布满火山灰的裸地[37], 之后这些种子还可能由犬蝠(Cynopterus sphins)在岛内和各岛间进行次级扩散。

虽然片段化的森林不利于动物活动[24], 但Farwig等[38]曾报道, 在片段化和干扰的森林中, 由动物取食扩散的种子相对较多, 说明食果动物能够促进片段化和受干扰的森林植被进行迁移和自然恢复。轻度干扰后形成的林窗更适宜植被的生长, 种子经鸟或脊椎动物等扩散后, 其种群能够更快地占据林窗微环境。但是这方面的研究甚少。

另一方面, 动物取食种子能够提高幼苗的竞争能力和保存率, 进而有利于植物种群的扩展。Paulsen等[2]认为:1)消化作用能够提高幼苗的竞争生长, 产生较大的幼苗; 2)较大的幼苗具有更强的抗性; 3)大的叶片能够抵抗食植动物的破坏; 4)这些较大的幼苗相对于未经取食的种子发育而成的小幼苗来说, 能够顺利地保存下来。这样间接地加快了植物种群的扩展。

4 动物取食森林植物种实与动植物协同进化

McKey[39]明确提出种子散布中食果动物与植物间的协同进化假说。植物通过食果动物对其种子进行传播, 可能逃避种子捕食者的强烈捕食, 占据新的生境斑块和实现基因流动等; 而动物则通过消化果肉获得营养和能量作为回报, 动植物彼此相互作用, 进而可能建立协同进化关系。协同进化可能发生在两个动植物种间, 也可能发生在多物种间, 因此有配对协同进化和多配协同进化的说法。

随着果实的发育, 果肉的颜色、气味和味道等能吸引散布者来取食散布种子。果实特征, 特别是果实大小和颜色的多态成为食果动物选择的依据[40]。果实特征也是决定其果实被专性或泛性取食的标准, 被专性取食的果实富含脂类和蛋白质等, 是结实量少的大种子, 但传播质量高[40]; 而被泛性取食的果实主要含有碳水化合物和水分, 一般为结实量多的小种子。这两类果实特征是和专性一泛性食果动物对应进化的。Mack[41]认为, 果肉原本是保护种子的防御组织后来才进化成为促进种子传播的结构。

支持多配协同进化的学者认为, 食果动物和产果植物之间的协同进化可能发生在种、属或科水平以上的多物种间[42], 或者通过一小部分关键种的协同进化来带动其他食果动物和产果植物相关性状的进化[43]

5 结语与展望

动物取食和扩散森林植物种实是动物和植物联系的一个重要方面, 也是植物生活史中的一个重要阶段。在早期, 人们将注意力更多地放在动物消耗和破坏种子等方面, 随着研究内容的不断深入和实验方法与仪器的改进, 不少学者认识到动物取食种子的生态学意义。随后, 生物学家也认识到食果动物与被取食植物间的协同进化关系[44]

目前, 对动物取食扩散植物种子的生态学意义的认识还不够全面, 这可能与研究方向、研究方法和森林生态系统内物种的多样性有关。关于动物取食植物种子的研究很多是侧重于动物方面, 这样所得的结果可能不足以反映植物种群的真实动态。张秀等[45]在研究鸟类取食花楸果实的作用中发现, 鸟类不光具有取食花楸果实的作用, 也是加快花楸树自然落种的一个重要因素。食果动物到底是促进植物种群的扩展还是不利于种群的发展尚未形成一个判定标准, 如以食果动物取食种实量(或破坏量)的多少作为标准, 这可能不科学。对于栎树来说, 取食量大可能不利于种群的发展, 但是对于朝鲜花楸来说, 如果不经鸟类取食, 即使留有大量的种子存在, 这些种子也会因失去生命力而不能从潜种群过渡到现实种群中去[3]。另外, 人们对动物消化道作用的认识不够全面, 很多研究侧重于消化道对种子的物理作用, 而消化道内微环境和生物的、化学的作用是否促进群落内种子萌发的报道很少。此外, 目前的实验方法也有许多需要改进的方面[25]

近百年来, 森林片段化和人类的干扰不断加剧, 对于动物来说, 不仅使其食物来源减少, 也使其活动空间不断缩小和物种数量不断减少, 这样必将影响到某些植物的种子扩散, 特别是依靠动物取食传播的植物种子的扩散。因此, 能否通过干扰动物散布种子而影响植物种群的扩展、群落的动态变化乃至生态系统的景观格局, 可能成为未来研究的一个热点。

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