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  世界林业研究  2012, Vol. 25 Issue (2): 24-28  
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引用本文  

罗美娟, 崔丽娟, 张守攻, 等. 红树植物对水淹缺氧的生理响应研究进展[J]. 世界林业研究, 2012, 25(2): 24-28.
Luo Meijuan, Cui Lijuan, Zhang Shougong, et al. Physiological Responses of Mangroves to Flooding and Anaerobic Stress[J]. World Forestry Research, 2012, 25(2): 24-28.

基金项目

福建省属公益类科研院所基本科研专项项目(2009R10008-7);福建省农科教项目

作者简介

罗美娟(1975-), 女, 福建三明人, 高级工程师, 博士研究生, 从事湿地生态、沿海防护林研究, E-mail:mjuanluo@gmail.com

文章历史

收稿日期:2011-12-29
红树植物对水淹缺氧的生理响应研究进展
罗美娟1,2 , 崔丽娟1 , 张守攻1 , 谭芳林2 , 叶功富2     
1. 中国林业科学研究院, 北京 100091;
2. 福建省林业科学研究院, 福州 350012
摘要:水淹缺氧是红树植物主要的胁迫因子之一。因其水淹耐性不同,不同种类的红树植物分布在不同高程的潮滩上。长期生长在受周期性海水浸渍、缺氧的淤泥中的红树植物已特化出一套适应水淹缺氧环境的适应机制。文中着重论述红树植物在生长与营养分配、光合作用和呼吸作用、碳氮代谢、抗氧化机制等方面的适应机制,并对红树植物在水淹缺氧胁迫下根系代谢途径、非结构性碳水化合物、次生代谢等方面提出研究展望。
关键词红树植物    水淹    缺氧    生理响应    
Physiological Responses of Mangroves to Flooding and Anaerobic Stress
Luo Meijuan1,2, Cui Lijuan1, Zhang Shougong1, Tan Fanglin2, Ye Gongfu2     
1. Chinese Academy of Forestry, Beijing 350012, China;
2. Fujian Academy of Forestry, Fuzhou 350012, China
Abstract: Flooding and anaerobic stress is one of the stress factors affecting mangroves. Mangrove species, differing considerably in their susceptibility to the stress, are distributed in different tidal elevation zones. Growing in regular seawater dipping and anoxic mud, mangroves have developed a set of adaptation mechanisms of flooding and anaerobic stress. This paper emphatically reviewed four physiological responses of mangroves to flooding and anaerobic stress, i. e. nutrition allocation, photosynthesis and respiration, carbon and nitrogen metabolism and antioxidant mechanism. Finally, it was proposed that studies should be further focused on the path of roots metabolism, non-structure carbohydrates and secondary metabolism of the mangroves under flooding and anaerobic condition.
Key words: mangrove    flooding    anaerobic    physiological responses    

湿地环境既不同于陆地, 也不同于水域, 其主要的环境因子对生物具有生理胁迫特征, 如缺氧、较大幅度的盐度变化和水位波动等[1]。周期性的潮汐淹水是滨海湿地重要的特征, 湿地淹水造成土壤厌氧环境是滨海湿地生态系统最主要的胁迫因子之一[2]。对淹水和湿地条件有良好适应性的湿生植物能够在长期渍水下生存, 主要有2种基本方式:一种是避缺氧, 即通过整株调节(如通气结构的产生)从地上部获得根系生存需要的氧气; 另一种是耐缺氧, 即植物整体通过生理代谢过程的调节减少缺氧带来的伤害, 适应缺氧环境[3-5]

红树林生长在热带、亚热带港湾河口淤泥质滩涂上, 是海岸潮间带特有的植物群落, 也是重要的湿地资源[6]。在自然状态下, 由于潮汐的淹浸作用, 红树植物在滩涂上呈现一定规律分布。一般认为, 红树植物的生长发育需要一定的水淹条件。但是, 幼苗淹水时间过长, 淹水深度过高, 将大大影响红树植物的成活率和保存率, 水淹条件是影响红树造林成活的关键因素[7]。研究表明, 红树林湿地对全球变化的生态响应较为敏感, 特别是海平面上升引起的潮位降低和淹水时间延长对红树植物的影响最大[8-11]。长期生长在受周期性海水浸渍、缺氧的淤泥中的红树植物已特化出一套适应淹水缺氧环境的适应机制。对红树植物在形态结构方面的适应已有不少报道[12-14], 如其具有发达的通气组织、呼吸根、茎伸长等。本文着重论述红树植物对水淹缺氧的生理响应。

1 红树植物耐淹水能力差异

在自然状态下, 潮滩上的红树植物基本呈带状分布, 不同种类的红树植物因其淹水耐性的不同分布在不同高程的潮滩上。林鹏和傅勤[15]将中国红树植物的向海性划分为5个等级, 通过向海性等级序列反映红树植物耐受周期性海水浸淹的能力差异。对于真红树植物而言, 潮间带周期性的海水浸淹是其生存和繁殖的必要条件, 具有胎生现象, 如秋茄(Kandelia candel)、桐花树(Aegiceras urniculatum)、白骨壤(Avi- cennia marina); 而半红树植物则属于两栖性的, 既能在某种程度上耐受海水浸淹造成的通气不良的环境压力, 也能在不受海水浸淹的环境中生存和繁殖, 如黄槿(Hibiscus tiliaceus)、水芫花(Pemphis acidula)等没有胎生现象。红树耐水淹和耐遮荫的能力与胚轴大小有关, 胚轴较小的隐胎生的亮叶白骨壤(A. ger- minans)对水淹和遮荫更加敏感, 而具有较大胚轴的拉关木(Laguncularia racemosa)则表现出更强的耐水淹能力[16]。然而这种差异并不能说明显胎生红树植物比隐胎生红树植物更耐水淹, 野外观测与室内控制实验表明, 隐胎生的白骨壤和桐花树比显胎生的秋茄和木榄(Bruguiera gttmnorrhiza)具有更强的耐水淹特性[17-18]。土壤受水淹后, 空隙中充满水, 氧气在土壤中的扩散速率就会急剧下降, 进而导致厌氧环境的形成。植物抗淹水能力一般与其耐氧性呈正比。郑松发等分析了5种红树植物的7个耐氧性指标, 发现其耐氧性由强到弱依次是杯萼海桑(Sonneratia abla)、海桑(S.caseolaris)、红树(B.apiculata)、木榄、海莲(B.sexangula)。这个排序与几种红树植物在潮滩上的天然分布带相一致[19]

2 红树植物对水淹缺氧的生理响应 2.1 红树植物生长与营养分配对水淹缺氧的响应

红树植物生长在海岸潮间带, 需要潮汐的干迭交替以促进其生长发育[20]。但是, 受到潮水淹浸时间过长, 会阻碍植物生长, 如叶面积减少、生长速率降低等[21]。白骨壤在土壤表面淹水条件下, 总生物量和根系生物量显著下降。Pezeshki等[16]对亮叶白骨壤、拉关木和大红树(R. mangle)进行了水淹胁迫试验, 指出淹水条件下亮叶白骨壤和拉关木叶面积和干物质明显减少, 各树种在生物量分配和水分利用效率上有较大差异。Ellison等[21]通过温室控制试验设置高、中、低潮位(每个潮位相差16cm), 结果发现在淹水初期低潮位的大红树地径与苗高生长快, 但随着淹水时间的延长(2年半), 淹水胁迫的抑制作用显现出来, 低潮位生长的大红树茎干低矮, 分枝和叶片较少, 叶片C/N比值及根系孔隙度也较低。植物对胁迫的适应还表现在植物的地下部/地上部生物量比值的变化上, 在淹水条件下秋茄根系通过提高单位面积的根系生物量来维持较高的生长速率[22]。野外试验也表明, 淹水胁迫条件下秋茄幼苗各新生器官生物量分配均表现为茎>根>叶[18]。因此, 生物量从根向茎的移动是红树植物对淹水胁迫的一种适应性反应, 根系生物量减少将降低根组织的需氧量, 更有利于红树植物在低氧条件下生长。

2.2 红树植物的光合作用和呼吸作用对水淹缺氧的响应

在许多淹涝胁迫环境下, 根系的缺氧环境也会影响叶片的光合特性。植物对淹涝的初期反应是气孔关闭, 随着淹涝时间的延长, 与光合作用相关的酶活性降低, 叶绿素含量下降[5]。耐水淹的红树植物也有相似的反应。对亮叶白骨壤、拉关木、大红树、白骨壤、秋茄和木榄等[13, 16, 21]研究结果均表明, 淹水胁迫使红树植物叶片气孔关闭, 气孔导度降低, CO2扩散阻力增加, 光合速率下降, 干物质合成受到影响。El- lison等[21]研究指出, 生长在低潮位的大红树幼苗光合速率最低, 比生长在中潮位的幼苗减少了6%, 虽然气孔密度增加了7%, 但气孔导度减少11%, 净同化率降低了29%。在水淹条件下植物的叶绿素含量也会发生变化。廖宝文等[23]指出, 秋茄幼苗叶绿素总量和叶绿素a含量在每天淹浸8h和10h处理下均较高, 但随着水淹时间的延长, 叶绿素a/绿素b比值下降。但有的红树植物表现则不同, 如尖瓣海莲(B.sexangula var. rhynchopetala)、木榄随着水淹时间的延长, 叶绿素a/绿素b比值上升[24-25]

在淹水条件下植物进行厌氧呼吸, 一般情况下湿生植物缺氧呼吸会优先选择乙醇发酵途径[5], 植物的耐水淹特性与乙醇脱氢酶(ADH)活性呈正比。红树等湿生植物无氧呼吸功能较强, 酶活性高, 在淹水条件下根系能迅速进行无氧呼吸, 且ADH活性也快速升高。亮叶白骨壤和大红树幼苗根系的ADH活性在淹水后有较大幅度提高[16]。Chen等[20]研究表明, 秋茄幼苗水淹处理4~6h, 根系的ADH活性最高。但作为长期适应淹水环境的红树植物是否还存在其他的呼吸代谢途径尚不清楚, 有待进一步深入研究。

2.3 红树植物碳、氮代谢对水淹缺氧的响应

植物碳、氮在植物体内的分配和代谢决定着植物的营养和生殖水平, 亦关系到植物对环境胁迫的适应能力, 环境因子的变化对植物碳、氮代谢有显著影响[26]。葡萄糖、果糖、蔗糖等可溶性糖是植物体内碳水化合物运输和利用的主要形式, 淀粉则是植物的主要贮存物质[27]。在许多湿生植物中, 贮存糖类或者氨基酸类物质是耐厌氧的基础[28]。何缘等[29]对不同滩面高程下1年生秋茄幼苗叶片碳、氮等指标的测定表明, 随着淹水胁迫的增强, 秋茄幼苗生物量、叶片的碳与氮比值显著降低。这是由于长时间水淹后导致植物光合作用下降、碳水化合物合成减少和植物体内碳含量下降造成的。虽然通过试验表明叶片全氮没有明显改变, 但这并不能说明与氮素有关的游离氨基酸含量(如谷氨酸、丙氨酸和脯氨酸等)的变化, 而这些指标更能反映植物抗淹水能力。叶片碳含量虽然减少, 而植物根系中可溶性糖(蔗糖、葡萄糖、果糖等)和淀粉等非结构性碳水化合物的含量变化更能反映红树植物的耐水淹能力。

2.4 红树植物的抗氧化机制对水淹胁迫的适应

在淹水胁迫下植物体内活性氧大量增加, 细胞的结构和功能受损, 植物体内的抗氧化酶类能减轻活性氧积累造成的危害, 增加植物抗逆性[5]。因此, 植物的抗氧化机制在一定程度上反映了植物的抗逆性。随着淹水时间延长, 秋茄叶片中的PODSOD活性显著增强[20, 22]。木榄在淹水胁迫下POD活性升高[22, 30]。何斌源[31]测定了5种红树植物的POD和SOD活性, 结合其存活率和生长指标, 指出5种红树植物抗水淹能力为白骨壤>桐花树>秋茄>红海榄>木榄。Youssef等[32]研究指出, 红树植物抗淹水能力与其气生根的抗氧化能力呈正比。丙二醛是膜脂过氧化的中间产物, 常常用来反映植物受逆境伤害的程度。随着淹水时间的延长, 秋茄叶片丙二醛含量增加, 表明受害程度增加[20, 23]

3 研究展望

红树植物是生长在滨海滩涂湿地的特殊植物类型, 受盐度、风暴潮、重金属污染、潮汐水淹、全球气候变化等一系列胁迫因素的影响。研究人员对其在盐度、重金属污染胁迫影响方面开展了大量的深入研究。但是, 关于红树植物对水淹缺氧胁迫响应研究的文献大多集中在解剖构造、通气组织、生长等方面, 在生理生态、细胞分子生态学方面的研究还不够深入。

1) 加强淹水条件下红树根系呼吸代谢机理的研究。在缺氧情况下, 植物根呼吸代谢一般优先选择糖酵解和乙醇发酵方式, 但中间产物乙醛和末端产物乙醇的大量积累会对植物产生毒害作用, 一些适应水涝环境的植物会采取其他呼吸代谢途径来减少过量乙醇的积累。同时, 植物还通过渗透作用和木质部输导的方式来减轻根部的伤害。但是, 关于红树植物根系代谢的研究报道较少, 已有的研究表明, 红树植物的无氧呼吸为乙醇发酵途径, 而且仅限于研究了ADH活性与耐水淹特性之间的相关关系。而红树植物代谢过程是否产生有机酸或氨基酸等末端产物尚不清楚, 长期适应淹水环境的红树植物是否存在其他的呼吸代谢途径有待深入研究, 同时也没有从细胞学、基因学角度对红树根系代谢进行研究。这些都是未来关于红树根系呼吸代谢对水淹响应要进一步开展研究的领域。

2) 加强淹水胁迫对红树植物矿物质营养吸收的影响研究。在水分浸渍下, 土壤O2浓度下降, CO2浓度增加, 根系呼吸作用减弱, 根系细胞中的ATP浓度下降, 削弱了根系主动吸收矿质营养的能力, 土壤厌氧条件下还改变了许多矿质元素的可利用状态。在长期淹水的土壤中, 还原性有毒物质Fe2+和H2S过量积累抑制了根系对养分的吸收, 从而影响植物生长。关于淹水胁迫下红树植物对矿质营养的吸收以及还原性物质对红树植物的作用还未见报道, 这也是今后需要开展研究的领域。

3) 加强淹水条件下红树植物碳、氮代谢研究。碳、氮代谢是植物最基本的代谢过程, 如前所述, 淹水胁迫对红树植物光合特性的研究已有不少报道, 可溶性碳水化合物是植物适应环境的信号物质, 非结构性碳水化合物(蔗糖、葡萄糖、果糖和淀粉)含量的变化对温度、海拔和水分具有响应作用[28], 红树植物非结构性碳水化合物对淹水的响应机制尚不完全清楚。土壤水分是影响植物蛋白质合成和N素吸收、利用和转化的重要因子之一[33]。与呼吸有关的蛋白酶和氨基酸也能反映植物耐水淹的能力, 红树植物蛋白质合成、游离氨基酸以及不同形态氮(硝态氮、氨态氮)与淹水胁迫的关系还有待进一步研究。

4) 加强淹水条件与红树次生代谢物质之间关系的研究。植物单宁(多酚)是重要的次生代谢物质, 次生代谢产物在提高植物自身防御和生存竞争力、协调与环境之间的关系上发挥着重要作用。红树植物皮、根、叶中富含单宁, 其重要性表现在其对红树植物所处的特殊物理环境、化学环境和生物环境等都具有生态适应意义[34]。红树植物单宁含量与高盐生长环境关系密切, 一定的高盐度胁迫可以促进秋茄单宁的合成[35]。单宁还能减轻动物啃食茎干, 增强红树植物的抗病能力和抗海水腐蚀能力。但是, 单宁及其不同结合态对红树植物长期适应淹涝环境是否有生态意义还有待探讨。

致谢 本文得到国家林业局南方山地用材林培育重点实验室和福建省森林培育和林产品加工重点实验室的资助, 在此表示感谢!

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